Arquitetura comunitária emergente apesar da diversidade distinta no microbioma epidérmico global do tubarão-baleia (Rhincodon typus)

Scientific Reports volume 13, Artigo número: 12747 (2023) Citar este artigo

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Os microbiomas conferem características fisiológicas benéficas ao seu hospedeiro, mas a diversidade microbiana é inerentemente variável, desafiando a relação entre os micróbios e a sua contribuição para a saúde do hospedeiro. Aqui, comparamos a diversidade e a complexidade arquitetônica do microbioma epidérmico de 74 tubarões-baleia (Rhincodon typus) em cinco agregações globalmente para determinar se as propriedades da rede podem ser mais indicativas da relação microbioma-hospedeiro. Com base na premissa de que se espera que os micróbios exibam padrões biogeográficos globalmente e que grupos microbianos distantemente relacionados possam desempenhar funções semelhantes, levantamos a hipótese de que os padrões de co-ocorrência de microbiomas ocorreriam independentemente das tendências de diversidade e que os micróbios-chave variariam entre locais. Descobrimos que a agregação dos tubarões-baleia foi o factor mais importante na discriminação dos padrões de diversidade taxonómica. Além disso, a arquitetura da rede de microbiomas foi semelhante em todas as agregações, com distribuições de graus correspondentes às redes do tipo Erdos-Renyi. As redes derivadas do microbioma, no entanto, apresentam modularidade, indicando uma estrutura definitiva do microbioma na epiderme dos tubarões-baleia. Além disso, os tubarões-baleia hospedavam 35 genomas montados de metagenoma (MAGs) de alta qualidade, dos quais 25 estavam presentes em todos os locais de amostra, denominados 'núcleo' abundante. Formaram-se dois grupos MAG principais, definidos aqui como Ecogrupo 1 e 2, com base no número de genes presentes nas vias metabólicas, sugerindo que existem pelo menos dois nichos metabólicos importantes dentro do microbioma do tubarão-baleia. Portanto, embora a variabilidade na diversidade do microbioma seja alta, a estrutura da rede e os táxons centrais são características inerentes ao microbioma epidérmico dos tubarões-baleia. Sugerimos que as interações hospedeiro-microbioma e micróbio-micróbio que impulsionam a automontagem do microbioma ajudam a apoiar um núcleo abundante funcionalmente redundante e que as características da rede devem ser consideradas ao vincular os microbiomas à saúde do hospedeiro.

Para os organismos eucarióticos, as diversas espécies que compõem os seus microbiomas são mais do que apenas passageiros1: afectam os processos metabólicos e imunitários2 e conferem funções fisiológicas para além das capacidades inatas do hospedeiro, promovendo a saúde3, 4. Estes serviços resultam de uma multiplicidade de interacções entre os micróbios e o hospedeiro. células que se estabelecem ao longo do tempo5. No entanto, a composição e diversidade de espécies do microbioma são altamente variáveis no espaço e no tempo e entre indivíduos de espécies semelhantes6, muitas vezes sem consequências aparentes para o hospedeiro. Estas observações sugerem que a função ou os serviços prestados pelo microbioma não são atribuídos simplesmente à presença ou abundância de espécies individuais7. A auto-organização, ou rede de interacção das comunidades de microbiomas, é uma explicação para a forma como são mantidos serviços consistentes que apoiam microbiomas saudáveis8; no entanto, se os microbiomas hospedeiros exibem estrutura emergente continua a ser uma questão pendente.

A auto-organização do microbioma refere-se ao comportamento coletivo dos membros microbianos, capturado como padrões populacionais de grupos microbianos relativos entre si, descritos como co-ocorrência: um padrão descrito como arquitetura do microbioma. As propriedades arquitetônicas (ou seja, número de nós e bordas associadas ou número de aglomerados formados por micróbios em interação) do microbioma surgem em resposta a processos ecológicos e evolutivos9, que influenciam as interações micróbio-hospedeiro e micróbio-micróbio7. Juntos, estes processos eco-evolutivos impulsionam a dinâmica populacional destes micróbios que resultam nas propriedades arquitectónicas do microbioma. Portanto, o rearranjo das populações microbianas pode alterar subsequentemente as funções emergentes dos ecossistemas10. Como as redes são inerentemente hierárquicas11, quantificar os diferentes atributos desses níveis, como complexidade da rede, modularidade e interações individuais de grupos microbianos, pode revelar informações ecológicas importantes que impulsionam a estrutura da comunidade12. Por exemplo, a flutuação na complexidade arquitetônica do microbioma em resposta a diferentes estresses abióticos resulta em mudanças nas propriedades emergentes da comunidade8, enquanto os organismos microbianos que formam sub-redes sugerem preferências ambientais semelhantes13, 14. Prevê-se que micróbios com muitas conexões com outros grupos microbianos sejam importantes na formação de nicho e considerados organismos-chave15. Por estas razões, determinar a arquitetura da rede do microbioma é fundamental para a compreensão da estrutura e função do microbioma.

0.05 in 19,997 out of 20,000 total bootstraps; Fig. 3b). These microbiome networks from all aggregations shared similar global network characteristic (i.e., the number of co-varying microbial families), each consistent with that of an Erdos–Renyi network. In other words, each microbiome network was consistent with the null model comparison. Interestingly, sub-network structure of each microbiome-created network displayed modularity, an attribute that random networks do not possess. Modularity scores of the microbiome-created networks (Cancun: 0.70; La Paz: 0.58; Ningaloo: 0.71; Philippines: 0.60) were higher than the upper 95% confidence threshold for modularity scores of the randomised networks (upper CI; Cancun: 0.69; La Paz: 0.52; Ningaloo: 0.69; Philippines: 0.52), indicating a significant difference, therefore demonstrating underlying community structure in the microbiome network topology. Modularity indicates some microbial families have stronger co-occurrence with a set of microbial families relative to the rest of the microbes, therefore forming clusters within the network. Each network had ~ 11 clusters of microbial families (Cancun—12; La Paz—11; Ningaloo—12; Philippines—10). However, family membership within a cluster was not consistent across locations. We also determined whether the importance of microbial families, measured as betweenness centrality (those with greater number of edges) corresponded with the relative abundance of the microbial family (Fig. 4). Interestingly, increases in the number of edges did not correspond with an increase in relative abundance of reads in each microbial family; a consistent pattern at each location. Therefore, microbes that are of low relative abundance in the microbiome play a disproportionately large role in microbiome architecture, suggesting these are keystone microbiome species./p> 50,000 bp and the longest contig was 430,630 bp. The contribution of reads to the MAGs was high across all aggregations (Philippines—64.2%; Cancun—54.4%; Tanzania—38.7%; La Paz—28.5%; Ningaloo—11.1%). MAGs were annotated to five microbial classes including Alpha-, Gamma-, and Beta-proteobacteria; Cytophagia; and Flavobacteria (Fig. 5a). MAG-bin 39 was only annotated to the Proteobacteria phyla while only a single MAG (Bin 107—Pseudomonas stutzeri) could be annotated to the species level, suggesting microbial members in the whale shark microbiome are quite novel. There were several MAGs in which all aggregations contributed reads equally (e.g., Bin 91- Flavobacteriaceae, Bin 107—Pseudomonadaceae, Bin 42—Erythrobacteraceae) and others where a single location over contributed (e.g., Bin 62; Cancun—Flavobacteriaceae, Bin 100; Cancun—Pseudoalteromonadaceae, Bin 3; Philippines—Chromatiaceae). Of the 35 MAGs, 25 were found across all aggregations, while eight were missing from Ningaloo and two each from Philippines and Cancun. All 35 MAGs were represented in La Paz and Tanzania whale shark microbiomes. The family identity of the MAGs corresponds with several of the most relative abundant families identified through short read annotations, including, Flavobacteriaceae, Pseudoalteromonadaceae, and Pseudomonadaceae. Alteromonadaceae, the most abundant short read annotated family, was not represented in the high-quality MAGs suggesting this family may have high diversity at the species level, with species in relatively low abundance./p>